With ongoing global change, landscape structure changes are expected to be a driver of extinction rates of temperate zone ectotherms. In a recent study led by David Rozen‐Rechels (doi: 10.1002/ecm.1440) we found that changes in water availability, coupled with rising temperatures, might have a drastic impact on the population dynamics of some ectotherm species. This paper made the cover of the journal issue, Ecological Monographs. The selected photograph is an aerial view of the habitat for the studied population of the common lizard Zootoca vivipara (referenced as TIO in the study) at Mont d’Aubrac Massif in the mountain ranges of Massif Central in south‐central France, where grass, heather, and rocks provide a diversity of thermal micro‐habitats. Image taken with a Phantom 4 Pro drone (DJI, Shenzen, China) in July 2017 by J.-F. Le Galliard
According to animal signalling theory, social costs incurred by aggressive conspecifics are one mechanism maintaining signal honesty. Although our understanding of signal evolution has much improved for pigment-based colours, the mechanisms maintaining the honesty of structural colour signals, such as ultraviolet (UV), remain elusive. In a recent study led by master student Anna Kawamoto and post-doctoral collaborator Arnaud Badiane, we used the common lizard (Zootoca vivipara) to test whether the honesty of UV-reflecting signals displayed on male throats is under social control. To do so, we staged agonistic interactions between non-manipulated focal males and opponents of either larger or smaller body size. We manipulated the UV component of the male throat colour patch to create small cheaters with UV-enhanced throats, large cheaters with UV-reduced throats, and their respective controls. In support of a conventional signal hypothesis, focal males were aggressive towards large cheaters and became submissive when these large cheaters retaliated, and were less submissive against small cheaters. However, that focal males were not more aggressive towards small cheaters contradicts our initial predictions. We confirm that male UV reflectance and bite force were good predictors of contest outcomes in control conditions. Overall, we provide partial evidence suggesting that social costs enforce UV signal honesty in common lizards.
Anna Kawamoto, Jean-François Le Galliard, Arnaud Badiane, The role of social costs as a mechanism enforcing the honesty of ultraviolet-reflecting signals in a lizard, Biological Journal of the Linnean Society, 2021, https://doi.org/10.1093/biolinnean/blab008
Approches mécanistiques pour déchiffrer les modifications plastiques et génétiques adaptatives de la phénologie de la reproduction dans des climats changeants
Coordination par Sandrine Meylan (iEES Paris, Sorbonne Université) et Pierre de Villemereuil (ISYEB, Muséum National d’Histoire Naturelle) en collaboration avec notre équipe. Nous contacter avant candidature sur le portail du site de l’Ecole doctorale.
Les changements de phénologie, c’est à dire de la distribution dans le temps des événements cycliques de la vie, constituent une « réponse universelle » au réchauffement climatique chez des milliers d’espèces animales et végétales. L’avancée de la phénologie de la reproduction chez les organismes des régions tempérées est aussi impliquée dans le déclin ou l’augmentation des populations exposées au réchauffement climatique. Une question clé est alors de savoir si les espèces peuvent changer leur phénologie assez rapidement pour suivre le rythme du réchauffement climatique. Pour ce faire, il est nécessaire d’étudier les opportunités et les contraintes portant sur la micro-évolution rapide de la phénologie.
Ce projet de thèse vise à développer des méthodes innovantes pour qualifier et quantifier les changements adaptatifs plastiques de la phénologie de reproduction dans les populations naturelles exposées au changement climatique et utiliser ces méthodes pour l’analyse d’une base de données longitudinale d’une grande profondeur. Le projet pourra s’appuyer sur l’expertise de l’iEES Paris et l’ISYEB afin de développer une approche intégrée combinant micro-climatologie, écologie évolutive et écophysiologie pour quantifier et modéliser l’évolution des dates de pontes d’un petit vertébré terrestre ectotherme, le lézard commun (Zootoca vivipara). Cette espèce constitue un modèle intéressant, parce qu’elle dépend des conditions ambiantes pour maintenir une température corporelle optimale pendant la reproduction qui est déterminante pour la durée de gestation. De plus, nous disposons de données de long-terme, au niveau populationnel sur plusieurs sites du Massif Central et individuel, sur deux populations de référence.
Dans ce projet, (1) nous analyserons les données de long-terme pour quantifier la plasticité, la sélection naturelle et les compromis d’histoire de vie associés à la phénologie de reproduction dans différents contextes populationnels ; et (2) nous conduirons une approche expérimentale afin de déterminer le lien causal entre la plasticité de la phénologie de la reproduction, la fitness des individus et la dynamique des population. Ces deux approches complémentaires nous permettront de (3) paramétrer un modèle mécanistique de la plasticité de la phénologie de la reproduction et de son intégration dans l’histoire de vie afin de mieux prédire l’évolution de la dynamique des populations du lézard vivipare dans un climat plus chaud.
Thermoregulation is critical for ectotherms as it allows them to maintain their body temperature close to an optimum for ecological performance. Thermoregulation includes a range of behaviors that aim at regulating body temperature within a range centered around the thermal preference. Thermal preference is typically measured in a thermal gradient in fully-hydrated and post-absorptive animals. Short-term effects of the hydric environment on thermal preferences in such set-ups have been rarely quantified in dry-skinned ectotherms, despite accumulating evidence that dehydration might trade-off with behavioral thermoregulation. Using experiments performed under controlled conditions in climatic chambers, we demonstrate that thermal preferences of a ground-dwelling, actively foraging lizard (Zootoca vivipara) are weakly decreased by a daily restriction in free-standing water availability (less than 0.5°C contrast). The influence of air humidity during the day on thermal preferences depends on time of the day and sex of the lizard, and is generally weaker than those of of free-standing water (less than 1°C contrast). This shows that short-term dehydration can influence, albeit weakly, thermal preferences under some circumstances in this species. Environmental humidity conditions are important methodological factors to consider in the analysis of thermal preferences.
Female common lizard basking in the field (Audrey Ely, 2020)
From PLOS ONE: https://dx.plos.org/10.1371/journal.pone.0247514
This paper describes 13 advanced controlled environment facilities for experimental ecosystem studies, herein termed Ecotrons, open to the international community. Ecotrons enable simulation of a wide range of natural environmental conditions in replicated and independent experimental units while measuring various ecosystem processes.
Roy, J., Rineau, F., De Boeck, H.J., Nijs, I., Pütz, T., Abiven, S., Arnone, J.A., III, Barton, C.V.M., Beenaerts, N., Brüggemann, N., Dainese, M., Domisch, T., Eisenhauer, N., Garré, S., Gebler, A., Ghirardo, A., Jasoni, R.L., Kowalchuk, G., Landais, D., Larsen, S.H., Leemans, V., Le Galliard, J.‐F., Longdoz, B., Massol, F., Mikkelsen, T.N., Niedrist, G., Piel, C., Ravel, O., Sauze, J., Schmidt, A., Schnitzler, J.‐P., Teixeira, L.H., Tjoelker, M.G., Weisser, W.W., Winkler, B. and Milcu, A. (2021), Ecotrons: Powerful and versatile ecosystem analysers for ecology, agronomy and environmental science. Glob Change Biol. https://doi.org/10.1111/gcb.15471
Niveau du stage : Stage libre de recherche, période estivale
Période du stage : Mai-Juin à Juillet-Août 2021
Notre équipe de recherche étudie les réponses physiologiques et comportementales de reptiles face au stress hydrique et thermique dans le cadre d’un projet effectué en collaboration avec le CNRS de Chizé et de Moulis. Ces travaux impliquent notamment des mesures écophysiologiques pour calibrer des modèles mécanistiques de la distribution géographique des espèces. De plus, dans le cadre de la thèse de Chloé Chabaud, nous étudions les relations trophiques du lézard vivipare en relation avec ses besoins hydriques et thermiques. Nous recherchons pendant l’été 2021 trois étudiant(e)s pour participer à plusieurs protocoles de ces projets de recherche effectués sur des populations semi-captives de lézards au Centre de Recherche en Ecologie Expérimentale et Prédictive.
Le lézard vivipare (Zootoca vivipara) est une espèce naturellement inféodée aux zones humides et froides de l’Eurasie dont les populations sont parfois très denses, en faisant un méso-prédateur important dans la chaîne trophique de ces habitats. Plusieurs études préalables ont montré la forte dépendance à la disponibilité en eau dans l’habitat de cette espèce. Le lézard est un prédateur généraliste insectivore et les comportements anti-prédateurs de cette espèce impliquent des réponses spécifiques aux prédateurs spécialisés.
Dans le cadre d’études spécifiques visant à préciser les mécanismes contrôlant la balance hydrique, la balance énergétique et les stratégies trophiques, les étudiants seront impliqués dans deux séries de projets conduits à la station biologique du CEREEP
Une première série de projet visera à quantifier les effets interactifs des ressources hydriques et nutritives sur la reproduction vivipare via la qualification des réponses éco-physiologiques des femelles gestantes et la caractérisation de leurs jeunes en réponse à une manipulation effectuée en laboratoire pendant la gestation. Les animaux de cette expérience seront capturés au printemps 2021 puis maintenus en laboratoire pendant l’été jusqu’à la fin de la reproduction (fin juillet – début août). Les animaux seront ensuite suivis dans des conditions naturelles.
Une seconde série de projets s’intéressera aux relations entre déshydratation et comportements alimentaires via des travaux expérimentaux en laboratoire. Les animaux de cette expérience seront maintenus temporairement en captivité et étudiés par des protocoles d’éthologie (juillet).
Les objectifs spécifiques du stage de recherche sont de contribuer à caractériser les effets sur la reproduction de restrictions hydriques et nutritives ciblées sur la gestation ; suivre l’état physiologique (masse, hydratation, stress physiologique, etc) des lézards au cours de la captivité et des expériences ; caractériser les réponses comportementales des lézards par des protocoles dédiés ; relâcher les animaux dans des enclos semi-naturels pour les suivre pendant au moins une année supplémentaire et assurer le maintien de dispositifs d’écologie expérimentale en laboratoire et en extérieur.
L’étudiant(e) participera éventuellement en fin mai et début juin à la fin des captures dans des enclos semi-naturels (captures des lézards, mesures et caractérisation). Pendant toute la durée du stage, l’étudiant(e) participera plus généralement à l’entretien de l’élevage (nourrissage et surveillance des animaux), à l’assistance aux expérimentations en conditions contrôlées pendant la période d’élevage, aux mesures à effectuer lors des parturitions des femelles en élevage, aux études comportementales et éco-physiologiques, au relâcher des lézards et à l’entretien des enclos. Il(elle) contribuera ponctuellement à la réalisation de protocoles de recherche spécifiques sous la responsabilité d’un chercheur. Sérieux, motivé et appréciant le travail en laboratoire et sur le terrain en groupe, il(elle) contribuera par sa persévérance et son application au succès des démarches expérimentales. Ce stage peut donner lieu à un mémoire de recherche selon le cursus de l’étudiant(e). Il peut être validé pour l’obtention d’un diplôme d’expérimentation animale ou d’un certificat de capacité.
Conditions du stage: Début mai ou début juin à début août selon les disponibilités. L’étudiant(e) sera basé(e) au CEREEP-Ecotron IleDeFrance et ses frais de séjour seront pris en charge par le laboratoire. Merci de transmettre votre candidature à galliard@bio.ens.psl.eu et chloe.chabaud@sorbonne-universite.fr en joignant CV et lettre de motivation et en précisant si un rapport et/ou une soutenance sont à prévoir.
Coévolution entre pertes hydriques et préférences thermiques chez les reptiles non aviens
Notre équipe de recherche étudie les réponses physiologiques et comportementales d’espèces de reptiles face au stress hydrique et thermique dans le cadre d’une collaboration nationale. Ces travaux impliquent notamment la caractérisation des différentes stratégies de thermorégulation et d’hydrorégulation des reptiles en fonction de leur écologie et de leur phylogénie. Nous recherchons pour le premier semestre 2021 un(e) étudiant(e) en master 1 ou équivalent pour compléter une base de données des préférences thermiques d’espèces de reptiles squamates dont les pertes hydriques ont été quantifiées dans un précédent projet. L’étudiant(e) fera une analyse de la corrélation entre préférences thermiques et pertes hydriques en fonction de l’écologie des espèces.
Les analyses phylogénétiques du comportement de thermorégulation des reptiles squamates se sont concentrées sur les tests de la théorie de la biologie thermique, en particulier sur la prédiction que les préférences thermiques élevées devraient évoluer dans des environnements plus chauds et que les préférences thermiques devraient coévoluer avec les optimums physiologiques pour les performances, par exemple locomotrices ou digestives (Blouin-Demers et al. 2005, Labra et al. 2009). Ces analyses tendent à démontrer que les squamates développent un comportement de thermorégulation plus précis dans des environnements thermiquement difficiles, mais que leurs préférences thermiques sont souvent assez conservées phylogénétiquement. Dans le même temps, les études sur l’hydro-régulation se sont concentrées sur le potentiel d’adaptation de la physiologie de l’équilibre hydrique (pertes hydriques standardisées) aux changements de l’aridité des habitats, qui est fort et rapide (Cox and Cox 2015). Notre compréhension de l’évolution corrélée entre la thermorégulation et les processus de régulation de l’eau reste cependant extrêmement limitée (Garcia-Porta et al. 2019). Nous spéculons que des compromis évolutifs entre les préférences thermiques et les pertes hydriques existent chez les squamates.
Les objectifs de ce stage sont tout d’abord de constituer une base de données standardisées des préférences thermiques d’espèces de reptiles squamates (lézards et serpents) pour lesquelles nous avons déjà collecté des données de pertes hydriques (soit environ 300 espèces). La base de données sera ensuite utilisée pour des analyses préliminaires de la co-évolution des pertes hydriques et des préférences thermiques en fonction de l’écologie des espèces, notamment de l’aridité de leur milieu de vie.
Le stage impliquera dans un premier temps une analyse rigoureuse et standardisée de la littérature pour extraire des données de préférence thermiques à partir de données publiées dans des tables, des figures ou du texte. Les données extraites seront rassemblées dans une base de données avec des « métadonnées » associées caractérisant les mesures. Un premier travail a déjà permis d’extraire des données pour 50 espèces de notre échantillon de 300 espèces et il sera étendu à d’autres études au cours du stage. Dans un deuxième temps, l’étudiant(e) effectuera en collaboration avec un chercheur des analyses préliminaires des corrélations entre pertes hydriques et températures préférées des espèces. En raison de la situation sanitaire, le travail s’effectuera à distance mais des réunions en présentiel et des visites du laboratoire seront possibles si la situation évolue favorablement.
Nous recherchons un(e) étudiant(e) sérieux et autonome, motivé(e) et appréciant le travail de synthèse et d’analyse. Le stage est idéal pour un(e) étudiant(e) en écologie comportementale ou éco-physiologie avec des bonnes compétences en lecture d’article et en statistique. Les candidats devront joindre un CV complet et une lettre de motivation avant janvier 2021.
En raison de la situation sanitaire actuelle, le travail s’effectuera à distance mais des réunions en présentiel et des visites du laboratoire seront possibles si la situation évolue favorablement.
Animals, and especially ectotherms, rely on behavioral thermoregulation to control their body temperature and perform optimally in their natural environment. It is therefore not surprising that research on these animals has focused on understanding the mechanisms and efficiency of thermoregulation behavior, especially in the context of global warming. Whereas most field studies are interested in behavioral responses of ectotherms to changes in their thermal environment, including mean thermal quality and occurrence of heat stress events, laboratory and experimental studies have shown that thermoregulation behavior is sensitive to a myriad of other abiotic factors, such as food and water, and biotic interactions, such as competition. So one key question is how much each factor contributes to explain natural variation in thermoregulation behavior and its efficiency given that natural populations are exposed to multi-factorial changes in the quality and the structure of the thermal landscape, in the water availability, etc. This question is difficult to tackle by paired comparisons of a small number of sites or by classical gradient studies.
A male common lizard photographed by Arnaud Badiane and basking full sun on a rock
To answer these questions, David Rozen-Rechels, a PhD student in our laboratory now post-doctoral researcher in the Max Planck Institute for Animal Behavior research group in Germany, performed one of the most exhaustive comparative study of thermoregulation behavior in the common lizard (Zootoca vivipara), a widespread species occurring in bogs, heather lands, meadows and forest clearances in cold and humid environments in France. Together with the group of Jean Clobert, especially post-doctoral and PhD students Andréaz Dupoué, Alexis Rutschmann, Pauline Blaimont and Arnaud Badiane, and with the help of Prof. Donald Miles, we sampled as many as 21 populations in Massif Central, France between 2016 and 2018. These populations are part of a long-term field study of geographic variation in reproductive strategies of female lizards. This sampling scheme allows us to test for effects of geographic variation caused by altitude, climate conditions or habitat because populations are scattered across a complex “gradient” of altitude, slope orientation and forest cover. The decision to sample populations during three successive years was a strength of this study. It allows us to make inference about effects of consistent differences among populations versus peculiar conditions observed only during one year due to weather fluctuations.
One population located in a meadow at Pejouzou nearby Puy Mary (Cantal). Photograph by J.-F. Le Galliard.
In each population, we measured the body temperature of lizards in the field and their location. We also sampled the thermal quality of the environment with physical models coupled with thermal data loggers. Some lizards were transported back to the laboratory to measure their thermal preferences in a gradient, a measure of their “ideal” body temperature without constraints and stress. Not to say this was a herculean work and around 2,000 lizards were gently processed during this research program. Together with Michaël Guillon, an independent researcher working part time for Biotope – an ecology expert office, we extracted detailed weather data to characterize historical conditions and annual conditions in each population.
But this was not enough … During the first field season in 2016, we decided to quantify micro-habitat structure and heterogeneity in each population. Indeed, one recent finding of thermoregulation research is that animals should thermoregulate better in more heterogeneous thermal environments, when a combination of shady and open micro-habitats allows them to heat or cool depending on their requirements. The habitats of the common lizard are extremely heterogeneous and we tried first to sample this diversity with detailed photographs taken close to the ground. But this took too much time and was difficult to process.
Me taking a photograph in 2016
Example of the diversity of microhabitats
Census of microhabitats in 2016; the census failed due to poor methodology
So we moved on and trained ourselves to use a commercial Drone equipped with a visible light camera and waited for authorization from the Parc national des Cévennes to ortho-photograph each site in 2017. We learnt from scratch this new technology and ended up photographing each population with a 1 square meter accuracy, sometimes in very difficult weather conditions. Two years later, our high-resolution images were converted into vegetation raster maps by David and one of his intern Victor Chauveau, who is a co-author on this study. David then transformed each vegetation map into a temperature heat-map using data from thermal sensors for the summer activity season obtained for each kind of vegetation and located in vegetation types ranging from dense shady forest patches to open rocky areas. That was it … we were done with the sampling of lizards and the characterization of their habitats, hoping for nice results !
Vegetation map
Altitudinal ground map
A reconstructed high-resolution map for the TIO population obtained from hundreds of digital photographs collected after a census from the sky and processed with the Maps Made Easy online software
To our great surprise, the field data indicated that micro-habitat quality and diversity was not the main factor explaining geographic variation in thermoregulation behavior nor altitude, mean thermal conditions or forest cover. Instead, thermal preferences of lizards were relatively constant across populations, as seen in other lizard species. In fact, we saw more variation in thermal preferences between kinds of lizards (e.g. males and females) than among populations, which was quite disappointing.
Yet, field body temperatures of lizards were influenced by both the mean thermal quality of the habitat (indexed by Tmax, the mean of the daily maximum temperatures) and historical rainfall conditions (indexed by a pluviometric quotient Q, where high values indicate a high ratio of rainfall relative to temperature). Lizards had higher body temperatures in populations exposed to hotter and wetter historical climate conditions and they also had less accurate thermoregulation (i.e., body temperatures closer to their thermal preferences) in cooler and wetter environments (see a figure with predictions from our best statistical model below, more detailed figures in the paper). This interactive effect between the thermal environment and rainfall conditions, hence water availability and hygric conditions, is a good example of our concept of lizards following an (optimal) thermo-hydroregulation behavior. According to this concept, the lizard behavior is optimized to respond to dual changes in the thermal environment and the water availability in the habitat (see our concept paper here).
Variation of lizard body temperature (Tb, in A) and thermoregulation accuracy (Db in B, low values indicate accurate thermoregulaion) depending on Tmax and Q
These results as well as additional analyses are now published ahead of print in Ecological Monographs, one of the most prestigious society journal in ecology. Well done David ! We hope that our approach will stimulate future research on behavioral thermoregulation in ectotherms where the focus shifts from classical thermal biology questions to broader integration of other abiotic and biotic factors. For example, drone imaging with infrared cameras could be used in future studies to directly asses the thermal quality and heterogeneity of the environments. Animals could also be equipped with miniature sensors to improve the description of their thermoregulation behavior and understand better their heat and water budget. Such studies in natural populations are badly needed to evaluate if lizards can buffer the effects of climate change and habitat degradation with their (normal) thermo-hydroregulation behavior.
Rozen-Rechels D., Rutschmann A., Dupoué A., Blaimont P., Chauveau V., Miles D.B., Guillon M., Richard M., Badiane A., Meylan S., Clobert J., and Le Galliard J.-F. (2020) Interaction of hydric and thermal conditions drives geographic variation in thermoregulation in a widespread lizard. Ecological Monographs. https://doi.org/10.1002/ecm.1440
Acknowledgement. Thanks to David and Arnaud for help with writing this post and Arnaud for sharing a photograph
One of the greatest current threats to biodiversity is climate change. However, understanding of organismal responses to fluctuations in temperature and water availability is currently lacking, especially during fundamental life-history stages such as reproduction. To further explore how temperature and water availability impact maternal physiology and reproductive output, we recently investigated the viviparous form of the European common lizard (Zootoca vivipara) in a two-by-two factorial design manipulating both hydric and thermal conditions. We collected blood samples and morphological measurements during early pregnancy and post-parturition to investigate how water availability, temperature and a combination of the two influence maternal phenology, morphology, physiology and reproductive output. Our experiment shows that dehydration during gestation negatively affects maternal physiological condition (lower mass gain, higher tail reserve mobilization) but has little effect on reproductive output. These effects are mainly additive to temperature regimes, with a proportional increase in maternal costs in warmer environments. This new study demonstrates the importance of considering combined effects of water and temperature when investigating organismal responses to climate changes, especially during periods crucial for species survival such as reproduction.
Original figure of the paper showing the joint effects of temperature (H: hot, C: cold) and water availability (D = water restricted, W = water supplemented) in female common lizards. The data are change in tail width, change in plasma osmolality (an inverse measure of dehydration) and change in body mass during gestation.
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